Nature子刊:相爱相杀,9千字剖析植物与真菌的互作关系

编者按:

植物真菌之间存在复杂的相互作用。在大多情况下,植物为真菌提供碳,真菌为提供无机盐,达到互利共生的目的,而在某些情况下,真菌却成为导致植物病害的凶手。那么真菌和植物都有哪些策略来针对彼此呢?我们应该如何研究这种植物与微生物之间的互作呢?

今天,我们特别对Nature Methods杂志发表的关于植物与真菌互作关系的文章进行编译,希望本文能够为相关的产业人士和诸位读者带来一些启发与帮助。

① 生物网络

有这样一个漫画段子:在一间会议室里,主讲人说:“我发明了一种新的算法,可以依据动物的基因型来预测表型。”说完这番话,与会者大声惊呼道:“太棒了!”“厉害呀!”然而,此时,另一位与会者却突然说道:“早在 1978 年就已经有人在植物上开发出了类似的算法。”接着,下一个镜头里,这个与会者被扔出了窗外。

英国塞恩斯伯里实验室主任 Nick Talbot 指出,有一些在动物研究中被称为“巨大突破”的发现,事实上早就在植物上被报道过,比如 RNA 干扰和免疫受体的发现[1]。

许多植物实验室开发和利用新的方法,来评估植物、真菌和其他微生物如何相互作用。植物和微生物之间,不仅仅是给予和索取,还有一些有趣的、亲密的策略,也在其中起着作用[2,3,4,5,6]。

考虑到人们对气候变化的高度关注,对这些相互作用的深入理解,将为解决如何维护生态系统稳定和生物多样性,提供新方法。荷兰阿姆斯特丹自由大学的进化生物学家 Toby Kiers 说:“我们处在一个新时代,在这个时代,生物网络是我们理解生物多样性的核心。”

图. 一些图.植物实验室正致力于开发新手段,用于植物、真菌和其他微生物相互作用的研究。这类研究将有助于应对气候变化,维护生物多样性和生态系统稳定。图片来源:E. Dewalt。

② 泥土之下

Kiers 说:“虽然人们的注意力主要集中于人体肠道微生物组上,但植物根系微生物组,却是地球上最多样化,但却最容易被忽视的微生物群落之一。”

植物根系被真菌覆盖,它们在地底下形成了菌根网络:长长的细丝状网络,整合了庞大的信息。真菌可以将营养物质传递给植物,反过来也可以接受植物给予的营养物质,并将不同的植物连接在一起。

生物多样性通常被视为物种数量的静态衡量标准。但 Kiers 和她的同事们并不着眼于生物多样性,而把重点放在了生物策略的多样性,比如那些参与植物和微生物(尤其是真菌)相互作用的策略。

她说:“在这方面,真菌真是不可思议:你可以把它们暴露在一个新的环境中,并追踪它们的生长和物质交换策略。我们才刚刚开始明白,微生物的策略与其他微生物之间的依存关系,这具体取决于某个微生物群落的特定成员,是作为‘互惠主义者’还是‘拮抗剂’存在的。”

当一种微生物是某个群落中的唯一成员时,它的致病性可能更强,它会寄生在整个植物上或植物的根系上。“然而,如果群落中有其他微生物与它竞争,它扮演的角色可能更像一个共生者,甚至是互惠主义者。”

对植物来说,真菌并不都是有益的。Talbot 研究的是稻瘟菌(Magnaporthe oryzae),一种会造成稻瘟病的真菌。在中国、韩国、日本和美国,这种真菌造成了周期性的流行病和毁灭性的作物损失。

德国马克斯・普朗克陆地微生物研究所的 Regine Kahmann,长期以来一直在研究玉米黑粉菌(Ustilago maydis)。这是一种玉米的病原真菌,如果玉米感染了这种真菌,虽然不会死亡,但是会出现生长停滞。

她和她的团队最近公布了长达 16 年的研究成果[7],表明了由 7 种蛋白质组成的复合物,对玉米黑粉菌的毒性至关重要。她说:“在玉米的整个生命周期中,这种真菌与玉米建立起了一种非常亲密的关系,真菌需要时时刻刻确保玉米是活着的,因为只有这样,玉米才能源源不断地给真菌提供所需的营养。”

大约 6 亿年前,真菌帮助地球上的远古植物完成了从水生到陆生的转变。正如自由大学 Kiers 实验室的助理研究员、生物学家和作家 Merlin Sheldrake 指出的那样,关于这一段从水生到陆生的过程的细节,一直存在着争议。

但抛开争议,人们一致认为,这种进化联盟,逐渐演变成了真菌和植物根系之间的亲密合作。几乎所有陆地上的生物,都从这段关系中受益,因为植物位于食物链的底部。

有了菌根,植物的“脚下”,就拥有了营养的提供者。真菌会形成一个比植物根系还密集的分支网络,从土壤中获取磷、氮、锌和铜等无机盐,并提供给植物。植物也会给真菌提供营养,比如通过光合作用产生的糖和脂质。

Sheldrake 说,如果把根的样本放在染料中煮过,然后用玻片固定,在显微镜下观察,可以看到一种“缠绕”的结构,“真菌的菌丝分叉、融合,并在植物细胞内爆发,形成大量的分枝菌丝。植物和真菌相互缠绕。很难想象还有比这更亲密的姿势了。”

就像大多数亲密关系一样,这些关系是纠缠、复杂和多样的。当我问 Sheldrake,科学家可能会如何研究这种植物-微生物关系时,他说,这在很大程度上取决于具体的生态系统,还有研究人员想要切入的角度。但是,在可能的情况下,植物研究人员将关注“地下发生了什么”。

事实上,英国皇家植物园――邱园的植物化学和生药学研究负责人 Melanie Jayne Howes 说,地下、空气、海洋和我们的周围,都具有巨大的生物多样性,这为研究多样性和寻求解决全球挑战的新方法,开辟了一条道路。她说,DNA 测序等技术的进步,使这一探索成为可能,这些技术可以帮助科学家发现生物之间复杂的相互作用。

③ 植物标本库之宝

地球上大约有 35 万种植物,其中 32.5 万种是开花植物。据估计,2/5 的植物正面临灭绝的威胁[8]。联合国第 15 号可持续发展目标呼吁人们保护陆地生态系统,减缓生物多样性的丧失。邱园的一份报告中指出:“然而,在我们知道一个物种存在之前,我们根本无法评估它受到的灭绝威胁到底有多大。”

Howes 说,每年大约有 4000 种新的植物和真菌被首次科学命名,就在已知物种的科学研究取得进展的同时,“又出现了几千个新物种,等着我们了解它们在生态系统中的作用。”

在西藏,科研人员发现了一种新物种Artemisia baxoiensis,它是青蒿(Artemisia annua)的近亲,青蒿是抗疟药物青蒿素的来源之一。另一个最近新发现的物种,是Galanthus bursanus,它属于雪滴花属,雪滴花可用来生产雪花胺,它被用来治疗一些痴呆症状。

她说,研究科学上的新物种,可以帮助我们发现潜在的新药,“还可以帮助我们寻找新的(先导化合物的)最佳来源,以产生对环境更小的破坏。”

她说,在已知的 35 万种植物中,7%的植物有药用记录。保护生物学家长期以来一直在思考,如何扩大这种植物药用的潜力。

一个团队提出了一项建议[9]:对生物多样性进行全面的科学研究,这可能会加速我们从植物和真菌中挖掘新药的速度。这个团队包括英国皇家植物园邱园的 Howes 和其他人,以及来自其他几个机构的同事。

Howes 说,这个研究团队代表了这样一项事业所需要的专业知识:化学、基因组学、分类学、药物发现、植物学、真菌学。

然而,人们似乎还没准备好去助这项事业一臂之力,问题接踵而至。除了在疫情大流行期间的旅行限制外,获取可用的植物和真菌材料的实地工作,也需要大量的时间和金钱。研究人员不能只从一个国家采集植物和真菌。

世界植物园中保存着大约三分之一的已知陆地植物物种,植物标本库保存着大约 3.8 亿份标本,真菌收藏库大约有 86 万株菌株。因为全球物种记录的丰富性以及它所提供的时空性,这些样本已被用于基因组研究,并为保护工作提供信息。

该团队的计划是要分析世界植物园、植物标本库、种子库和真菌收藏库的精选物种,并认真处理作为遗产的标本,比如那些在殖民统治时期获得的、未经当地居民同意或参与而被转移的标本。

这些标本的化学分析,听起来很吸引人,但却往往具有破坏性。但是 Howes 说,现在,在不破坏标本的情况下,分析其化学成分已经成为可能。只需几毫克,就可以利用液相色谱、光电二极管阵列检测和高分辨率质谱技术等方法,来分析标本。

在分析植物和真菌的化学成分来寻找药用分子方面,Howes 还非常重视多项技术的进步,包括低温电子显微镜、微晶电子衍射、核磁共振波谱以及质谱成像等。

Howes 说,对物种间进化关系的更好理解,来自于以 DNA 测序技术为基础的系统遗传学研究。这反过来有助于预测哪些植物和真菌可能会产生药用或其他有用的化合物,并阐明从哪种物种中提取该化合物最可持续。

对植物和真菌生物合成途径的深入了解,可以促进在其他生物(如酵母菌)中表达这些途径的方法的开发,这可以提高产量,并减少对特定植物或真菌野外收获的依赖。

Howes 说,对这些大量样本的化学分析,可以使我们深入了解它们的化学多样性,并开发出大量潜在药物,“还可以让我们能够找到更可持续的药用或其他有用化学物来源,帮助减少生物多样性的丧失。”

图. 有些真菌会对植物造成巨大的损害。电子显微照片显示的是稻瘟菌的附着胞。图片来源:L. Ryder/塞恩斯伯里实验室;K. Findlay/约翰英尼斯中心

④ 微生物入侵

减少生物多样性的丧失和解决可持续性问题,需要更好地了解植物病原体。对于像稻瘟菌这样的破坏性植物病原体,最让 Talbot 感兴趣的是它们复杂的发育过程,以及它们是如何在积极抑制植物免疫的同时,破坏植物细胞并进入植物组织的。

这种真菌具有一种被称为附着胞的特殊感染结构,许多致病微生物都具有这种结构[10]。以稻瘟菌为例,这种真菌会附着在水稻植株的叶片表面上,通过酶和外力的作用,进入植物的角质层,感染植株。

如果用“推”来形容这种外力,那恐怕太温和了:它以 80 个大气压的压力冲击到水稻叶片上,这种压力大约是普通汽车轮胎压力的 40 倍。这种力量来源于积累的溶质(如甘油)的渗透压。而这种感染可以通过风和飞溅的露水,从一株水稻传播到另一株水稻上。

Talbot 说,对于研究植物疾病和植物免疫的研究人员来说,微生物组知识改变了他们的观点。植物微生物组包括内生细菌和丝状微生物,如真菌。植物和菌根的相互作用是互利的,另外,植物有复杂的免疫受体,来防止致病微生物入侵植物组织。

“然而,这些关系比之前想象的要复杂得多,”他说。在他看来,实验室中用来评估基因表达、蛋白质组学和代谢组学的单细胞技术,将极大地改变人们对微生物与植物相互作用的理解。

“通过将这些数据与现有的组织或整个生物体水平的数据集进行比较,我们将可以从无与伦比的角度,细细欣赏植物-微生物相互作用的时空动态,”他说,“这真是非常令人兴奋,并且很有前景。”

Kahmann 和她的团队发现的 7 种蛋白质组成的复合物[7],使得玉米黑粉菌具有了毒性。

这种真菌也同样利用附着胞,来感染玉米。但它利用的并不是冲击力,而是通过挤压植物的角质层和细胞壁,造成植物表面的内陷,使得上述多蛋白质复合物可以利用这个内陷,与植物相互作用。它还可以抑制植物的免疫防御机制。

研究团队仍在对该蛋白质复合物的化学计量学进行分析,但他们发现,该复合物中的所有蛋白质成员,都在感染期间表达,而且这些蛋白质似乎是共同发挥调控作用的。

在这个长期项目的工作中,Kahmann 想起了一篇关于首个真菌易位效应蛋白的论文。她重新研读了它,发现这篇文章中的结构,与她的团队看到的结构(利用电子显微镜免疫金标记实验),有相似之处。事实证明,玉米黑粉菌的蛋白质复合物,也是其他真菌(如锈菌)的毒性介质,锈菌也会造成小麦和其他作物的病害。

为了进行小分子筛选,并避免花费数年时间,来进行繁琐多次的玉米感染试验,他们利用酵母菌表达了该复合物中的 3 个蛋白质成员。并且,酵母菌被设计成只能在这种亚复合体(即上述 3 个蛋白质)存在的情况下生长。

然后他们测试了一些化合物,发现有几个小分子化合物,不仅可以去除玉米黑粉菌的毒性,还能去除蚕豆锈病菌(Uromyces fabae)的毒性。“真想不到,这些化合物居然也对锈菌起作用。”她说着笑了起来。

针对这个基础研究问题(真菌是如何将其效应蛋白传递给植物的),她研究了几十年,现在,她正在与一些公司就抗锈病化合物的潜在许可协议进行谈判。

当科学家们开始他们的研究时,她建议他们“选择一些真正深感兴奋的东西,否则,在他们处于低谷的时候,面对什么都行不通又停步不前的时候,他们将没有精神力量作为支撑。”

总的来说,她看到了基础和应用植物生物学的一种趋势,即探究如何调整植物的微生物组,以改善植物健康。这要对植物的决策过程,进行深入的研究。

图. Toby Kiers 和她的同事研究了植物-微生物的“地下集市”。图片来源:L. Oyarte Gálvez

⑤ 植物的策略

对于已测序的植物基因组,研究人员通常会采用比较分析或进化分析的方法,来进行进一步的分析。Kiers 和她的同事们研究了植物的决策过程,并制作了特殊的实验装置来进行验证。

在菌根真菌和植物的这场“交易”中,研究人员会迫使其中一方做出欺骗行为,以研究另一方如何应对。“当然,这里面所涉及的决策,是没有认知或者大脑参与的。”Kiers 说。

上述交易并不是我们常见的人类经济行为,但其活动却与人类经济相似,包括交换、买卖、囤积、乞讨、借贷、欺骗。她说,如果植物向共生真菌提供更多的碳水化合物,那么共生真菌就会为植物提供更多的磷,反之亦然。

她说,自然选择造就了微生物策略,而微生物策略在生物多样性中却容易被忽视。想要捕捉拍摄到这些东西,是十分困难的。因为它们发生在地下,有大量的干扰因素。植物与共生真菌只“交易”碳;而真菌之间却可以“交易”多种资源,如氮和微量元素。

她说,在实验室里,“想要量化这些策略,需要极其精确的实验和细心的操作。”但这类研究的优势也很明显,它们可以帮助我们了解微生物如何整合一系列复杂的化学、物理和环境刺激,从而深入了解微生物丰富多彩的社会生活和策略多样性。

在实验室里,Kiers 和她的团队捕捉到了真菌交易路线的高分辨率延时视频。他们开发了一种追踪营养物质交换的纳米探针:用量子点标记岩石磷酸盐-羟基磷灰石。在紫外线照射下,被标记的营养物质会发出荧光。这使得研究人员可以捕捉到三种不同颜色的荧光纳米颗粒出现的时间序列。

例如,利用共聚焦显微镜,他们可以量化有多少磷被储存在菌丝(真菌细细长长的分支)中。她说,通过这种方法,“我们发现,真菌网络可以根据连接在网络上的植物的营养状况,来动态地储存和转移营养资源。”

研究人员希望能够利用真菌网络结构,来解释植物的生产能力,他们已经开始放大成像,以生成完整的真菌网络的三维图像。

为了测量菌丝内的营养物质流动,并捕捉真菌网络在离体根培养物上生长时的整体物理结构,该团队与阿姆斯特丹 AMOLF 物理学研究所的 Loreto Oyarte Gálvez 和 Tom Shimizu,一起构建了一个高通量成像和高分辨率视频拍摄平台。

该平台是一个远程控制的成像机器人,可同时从 30 多个真菌网络中,传送时间分辨数据集。它的光学定位系统,可以帮助研究人员收集真菌网络已知物理坐标上营养物质流动的高分辨率实时视频。

然后,它们可以切换到较低的分辨率,来收集真菌拓扑学上的数据。在真菌网络的不同区域,视频显示出了以不同速度、不同方向发生的营养物质流动。Shimizu 和普林斯顿大学中研究微流体动力学的研究人员 Howard Stone 和 Philippe Bourrianne,一起构建了网络中不同位点的流体流动模型。

“这些真菌的营养物质流动,不仅涉及了生态系统中大量营养物质的转移,还涉及储存大量的碳。我们正试图将地下的营养物质流动,与地上的生态系统动力学联系起来,包括这种流动如何影响生物多样性。”Kiers 说。

在她看来,捕捉营养物质的流动,可以有助于理解微生物策略的多样性。她说:“我们的想法是,通过改变真菌内部的流动,真菌可以跨时空地比较其营养状况,从而改变营养物质的流动方向。因为我们现在可以跟踪营养物质的流动,所以我们可以探索这种改变是否有助于真菌调节,或积极地‘计算’何时何地交易。”

真菌利用电活动来协调它们对刺激的应答,这有点像动物的神经网络。研究团队想要探索:在连接到多个植物并再延伸数十米的情况下,真菌是如何整合大量菌丝尖端的信息的;他们还想关注细胞膜上电压的变化等方面,因为这些可能可以帮助真菌协调此类网络级别的应答。他们计划使用微电极阵列等神经科学手段,来量化共生网络中电活动和刺激相关的变化。

图.微生物和植物紧密地交织在一起。为了研究生物多样性和应对气候变化,科学家们评估了不同物种是如何嵌入这种复杂相互作用的网络的。来源:P. Patenall /Springer Nature Limited

⑥ 网络的捕捉

“物种之间的相互作用是依赖于环境的。”日本京都大学的研究人员 Hirokazu Toju 说,他与 Kiers 合作研究植物与真菌的相互作用[3]。随着时间的推移,生物和非生物环境的变化,会改变物种相互作用的强度和方向。

想要描述生物系统,人们可能会采用标准手段,但 Toju 发现数学方法可能更有前景,它可以专注于物种相互作用的时间序列变化的方向和强度。以理论为基础的方法,如经验动态建模(EDM),有助于理解物种相互作用网络的结构,以及它如何随时间和环境条件的变化而变化。

机器学习方法可以帮助预测真菌网络在不同条件下的生长情况。Kiers 和她的同事利用机器学习,来分析成像机器人每个月发送的 tb 级的数据。她说,他们要跟踪几十万个节点,并在每个节点中提取出网络的骨架。他们可以操纵这些网络,并通过这些节点来跟踪它们。

这样的实验,使得研究团队可以测试他们的宏大想法――真菌网络在自然界中是如何形成的;在什么条件下,真菌网络对气候变化的抵抗力较强;它们对营养缺乏或营养过剩的反应如何;以及会选择什么条件来提高效率。Kiers 说:“我们的研究将告诉我们,在气候变化下,微生物策略将如何转变。”

Toju 说,机器学习不仅在寻找关键物种方面表现得很强大,而且还能定制出能够支持农业设计系统的核心微生物组,但我们需要足够的微生物组数据,来区分微生物群落的“有利”和“不利”状态。为了超越个案推理或模式识别,“需要整合生态学、微生物学、数学和物理学理论的方法,来揭示生态群落动态的基本规律。”

一些实验室构建并利用合成微生物群落,来进行实验研究,但在 Toju 看来,把重点放在每一种独立的微生物物种的功能上,是难以保证这些微生物群落能有效地发挥作用的。

例如,现在有两种促进植物生长的微生物物种,如果这两种微生物有不同的基因组合,“我们预期,这两种微生物的联合接种,会对宿主植物大有裨益,”他说,“然而,情况未必如此。”联合接种效应往往与基于单独接种数据的预期效应,有很大的差异。

他说,这样的结果意味着,当利用合成微生物群落进行研究时,研究人员需要考虑到每个微生物物种的功能信息和多个物种水平的机制信息,例如物种相互作用的网络结构。

Toju 说,考虑到气候变化、新型害虫和病原体的出现,科学家可以利用这些知识,来思考农业生态系统中的“纠缠的互作网络”,而在这个网络中,植物、昆虫和微生物(包括细菌、古菌、原生生物和真菌)都会进行相互作用。

Toju 的研究领域,包括植物微生物组、人类肠道微生物组和无脊椎动物相关微生物组。在自然界和实验室中,很容易对动物和植物进行观察,而高通量测序技术的发展,让我们可以揭示微生物群落的组成,并让生态学研究达到了另一个水平。

他说,在微生物系统中,往往存在着冗余的情况,许许多多的物种,其实履行着类似的功能。然而植物和动物群落的冗余现象较少,其动态更可能受到组成物种的特定特征的影响。这就是为什么 Toju 希望在物种更丰富的微生物系统中,而不是在动物或植物群落中,去更清楚地揭示生态过程的规律。

这种想法也促使他在大约十年前,将研究重点从动物和植物转向了微生物群落,以及涉及微生物和大型生物宿主的研究。Toju 说:“有了丰富、可靠的数据集,关于微生物组的生态学研究,将极大地促进对动植物群落动态基本规律的理解。”

在生态学研究中,“微生物组还有另一个优势。”他说,它们繁殖产生新的一代的速度,比动物或植物快得多,这一特性使它们成为理解进化和生态过程之间反馈循环的理想对象。通过靶向微生物组,人们可以探索影响个体数量或细胞数量的质量变化、进化遗传变化和数量变化的动态[11]。

他说,这种理论和信息学框架适用于不同类型的微生物体系,如肠道微生物组、植物微生物组。Toju 和他的同事已经开发出了一种通用算法,这种算法可以基于组成物种功能的信息(基因组信息)和种间相互作用网络,来设计“功能核心微生物组”。

他说:“我将这种算法应用于三种类型的微生物组――小鼠肠道、作物-植物相关和实验性水生微生物组。”他说,除了核心微生物组的设计算法,他和他的同事还应用了非线性动态分析中使用的数学工具,以深入研究关键物种之间的相互作用。这些关键物种对整个微生物组动力学有深远影响。

他们还在探索如何预测微生物群落组成的剧烈变化,就像那些人类肠道菌群失调时的变化。常见的生态学理论和群落设计算法,适用于不同的微生物群落,不同方法控制微生物群落的能力也不同。他认为控制与植物相关的微生物组,比控制人体肠道微生物组更容易。在这些项目中,重要的是他所说的物种组合中的“优先效应”。

⑦ 群落思想

Toju 说,不论是在微生物群落中,还是在大型生物的生态群落中,比其他物种更早占领新栖息地的物种都具有巨大的优势,因为它们可以在物理上阻碍其他物种的定植。

先到的微生物可能会通过产生抗生素来保护自己的栖息地,并能刺激宿主的动-植物免疫反应,这将间接阻碍其他物种的定植。这种历史效应可能会阻碍物种组成在“可替代的稳态(alternative stable states)”之间的转变。

虽然将引起疾病的肠道微生物组改变为健康肠道微生物组,仍具有挑战性,但与之不同的是,植物种子几乎是没有细菌和真菌的。Toju 说,他认为这表明科学家将能够控制农业中的微生物群落动态和功能。

在他设计核心微生物组,以促进对植物宿主有益的微生物组发展时,他探索的其中一种方法,是将这些微生物组接种到种子或幼苗上。其目的是促进植物的生长,增强植物对生物和非生物胁迫的抵抗力。

也许相同或相似的核心微生物组,可以应用于不同的作物物种。这是可能的,因为不同的菌根真菌和内生真菌,有着广泛的共同宿主,其中许多真菌可以与几乎所有的陆地植物形成共生关系。他说,通过这种方式,人们可以在不改变植物自身基因组的情况下,改变植物对于生物和非生物环境的抗性。

设计的微生物组还可以作为一种防御系统,作为一种快速、低成本的预防或治疗手段,用于与病原体爆发有关的疾病。此外,它们也可以作为现有植物育种工作的一个补充。

Toju 说,在他看来,植物微生物组和动物微生物组的研究工作,有很多相通的东西,它们共同增进了我们对多个物种组成的系统的理解。

Kiers 说,每一个物种都是复杂网络中的一份子,会与其他物种相互作用,而这也影响了它们许多策略的形成。从与植物的嵌套共生关系来看,在这种共生关系中,植物被真菌寄生,而真菌又被内共生细菌寄生,“生物多样性,可以被很好地描述为相互作用策略的层次。”

她说,考虑到气候变化的强度和速度,我们需要了解气候变化将如何推动这些策略的变化。“什么样的相互作用会难以维系,什么样的网络会变得更强大?”保护环境的目标,应该是保护这种网络状的相互作用,而不仅仅只是保护单一的物种。

“微生物是我们对抗气候变化的关键,”Kiers 说,它们适应环境的速度比人类更快、更高效,“保护环境的当务之急是关注我们看不到的生物,以及它们进化出的所有神奇的策略。”

参考文献:

1.Talbot, N. Nat. Plants 6, 1068C1069 (2020).

2.Werner, G. D. A. et al. Proc. Natl Acad. Sci. USA 4, 1237C1244 (2014).

3.Toju, H. et al. Nat. Plants 4, 247C257 (2018).

4.Genre, A., Lanfranco, L., Perotto, S. & Bonfante, P. Nat. Rev. Microbiol. 18, 649C660 (2020).

5.Sheldrake, M. Entangled Life: How Fungi Make our Worlds, Change our Minds and Shape our Futures (Penguin Random House, 2020).

6.Trivedi, P., Leach, J. E., Tringe, S. G., Sa, T. & Singh, B. K. Nat. Rev. Microbiol. 18, 607C621 (2020).

7.Ludwig, N. et al. Nat. Microbiol. 6, 722C730 (2021).

8.Antonelli, A. et al. State of the World’s Plants and Fungi (Royal Botanic Gardens (Kew), 2020).

9.Pérez-Escobar, O. A. et al. Science 369, 781C782 (2020).

10.Talbot, N. Curr. Biol. 29, R137CR149 (2019).

11.Toju, H. Nat. Ecol. Evol. 1, 0024 (2017).

原文链接:

https://www.nature.com/articles/s41592-021-01228-x

作者|Vivien Marx

编译|Jessica

审校|617

 

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